目前两个主流假说分别是胸板起源和鳃起源。
第一个假说认为，昆虫的翅来源于胸部背板的延伸。泥炭纪繁盛的高大蕨类植物群让昆虫产生了在空中滑翔的需要，而用于滑翔的板状衍生物最终进化为有飞行能力的翅。
这个假说的证据主要来自于一些存在背板叶状延伸的化石类群。比如古网翅目的前胸就有类似翅膀的小叶
这个假说乍一看还算李菊福，但是存在很多问题。比如翅膀是如何从滑翔用的几丁质板块进化成拥有肌肉、关节、可以做到真正的飞行动作的翅？这在解剖和发育上很难说通。
第二个假说认为昆虫的翅由水生昆虫的羽状外鳃进化而来。这个假说听起来异想天开，实际上在解剖学和发育生物学上获得了不少证据支持。
上图是蜉蝣稚虫腹部的外鳃，拥有一套完善的肌肉、神经、气管系统，可以在神经控制下运动。虽然这样的外鳃一般在昆虫腹部，但现生和化石昆虫中也有胸部外鳃的存在。
翅膀实际上是高度特化的附肢而非一块平板，并且和腿一样受到HOX基因的调控。参与飞行的肌肉与控制鳃的肌肉在发育上也有相同的起源。原始的翅膀可能由胸部的外鳃演化来，帮助水生昆虫的成虫在水面上游泳，或者借助风力漂流。这个假说同样拥有行为学上的证据，很多石蝇（一类比较原始的水生昆虫）的成虫就不擅长飞行，而是利用翅膀游泳和漂流。